Ele começou sua carreira cinematográfica no início de 1980 jogando no Pokrovskie comédia Vorota e em Rodnya Nikita Mikhalkov.
Em 1993, Menshikov colaborou novamente com Mikhalkov no seu filme mais famoso, Queimado pelo sol. Retratando um agente de manipulação e suicida durante NKVD Grande Expurgo de Stalin, o desempenho Menshikov trouxe-lhe a atenção de um grande público internacional. O filme ganhou o Grande Prémio no Festival de Cannes eo Oscar de Melhor Filme Estrangeiro.
Menshikov apareceu no filme de Régis Wargnier, de 1999, Leste-Oeste, com Sandrine Bonnaire e Catherine Deneuve.
Menshikov jogou o herói de 1998, Mikhalkov do Barbeiro da Sibéria, com Julia Ormond jogando sua amante. Ele apareceu como Erast Fandorin no filme de 2005 O Conselheiro de Estado. Ele exercia o papel de Ostap Bender em 2006 russo mini-série baseada em O Bezerro de ouro.