Ares descreve um cânone alternativo após os eventos da primeira temporada do anime Inazuma Eleven original após sua vitória na fronteira do futebol, com o ataque alienígena da segunda temporada nunca ocorrendo. Quando o futebol japonês é considerado fraco em comparação à competição internacional, o Raimon Eleven se separou, com seus membros se transferindo para diferentes times de futebol em todo o país para fortalecer o futebol do Japão em nível nacional. Além disso, o patrocínio se tornou um aspecto vital na sobrevivência de um time de futebol juvenil japonês, pois evita a dissolução de um time, sendo essencial para participar das partidas.

A série se concentra no atacante Asuto Inamori e sua equipe, Inakuni Raimon, composta por jogadores da remota Ilha Inakunijima. Precisando manter o clube, eles substituíram o Raimon Eleven original como time de futebol do Raimon Junior High e competem como perdedores no torneio anual da juventude da fronteira de futebol.